Captain America wordt geplaagd door herinneringen uit het verleden. Wanneer vervolgens blijkt dat onlangs een ander spook uit zijn verleden is vermoord, slaan de twijfels toe. Zijn die herinneringen en de dromen over de Tweede Wereldoorlog wel echt of wordt hij door iets of iemand gemanipuleerd? En is het lijk dat op de helicarrier van S.H.I.E.L.D. wordt onderzocht misschien ook een onderdeel van een veel groter complot?
Samen met oorlogsveteraan Nick Fury en collega Sharon Carter gaat Captain America op zoek naar antwoorden. De vraag is alleen: is hij wel voorbereid op wat hij tijdens zijn speurtocht zal ontdekken? En boven alles die ene vraag... wie is de Winter soldier?
